近日,中国农业大学园艺学院张文娜联合法国国家科学院植物分子生物学研究所、海南省农业科学院等单位,在Plant Physiology在线发表题为“Tomato SlNAC3 regulates proteostasis in response to early cold stress”的研究论文。前期研究表明,低温早期诱导的SlNAC3可通过促进乙烯合成、负调控番茄耐冷性。研究进一步揭示,SlNAC3可通过调控UPS与核糖体通路相关基因,重塑蛋白质代谢格局并影响CBF蛋白积累,是番茄早期低温应答过程中协调蛋白质稳态的重要调控因子。
低温胁迫会迅速扰乱植物细胞内蛋白质的合成、折叠与降解平衡,进而影响膜系统稳定性、光合作用和生长发育。植物需要通过蛋白质稳态(proteostasis)调控维持功能蛋白更新,一方面依赖核糖体持续合成低温应答蛋白,另一方面通过泛素-蛋白酶体系统(ubiquitin-proteasome system,UPS)识别并清除受损或过量蛋白。经典ICE-CBF-COR通路是植物低温应答的核心调控模块,其中CBF蛋白能否及时积累,不仅取决于基因转录,还受到翻译效率与蛋白降解过程的共同影响。然而,低温早期蛋白质合成-降解转换由哪些转录因子统筹调节,仍缺乏清晰认识。
过表达SlNAC3多种核糖体蛋白基因下调,可溶性蛋白积累减弱,表明SlNAC3的持续过表达可能削弱核糖体相关过程和蛋白质合成能力。低温处理后,野生型植株中三种CBF蛋白均出现明显积累,而SlNAC3过表达材料中的CBF蛋白水平在整个处理期间始终低于野生型。转录水平分析显示,过表达材料中的CBF转录本在部分时点已处于较高水平,其中CBF1转录本持续维持较高水平,但相应蛋白未能有效积累;CBF2和CBF3转录本在低温处理6 h后已接近野生型水平,其蛋白水平仍明显较低。上述结果表明,SlNAC3过表达材料中CBF转录本丰度与蛋白积累之间存在明显不一致,提示SlNAC3持续过表达可能通过削弱核糖体相关翻译过程并维持较高的泛素化能力,共同限制CBF蛋白积累。
图1 过表达SlNAC3削弱早期低温下CBF蛋白的积累
综合多层次证据,研究提出SlNAC3具有时间依赖性的调控模式。低温初期,SlNAC3快速诱导,在促进CBF基因转录的同时激活泛素–蛋白酶体系统并抑制核糖体相关过程,从而促进蛋白质降解和氨基酸回收;随着低温持续,SlNAC3表达逐渐下降,其对CBF蛋白积累的不利影响随之减弱,有利于耐冷反应的建立。因此,SlNAC3通过动态协调蛋白质合成、降解及低温信号输出维持细胞稳态,而SlNAC3持续过表达会破坏这一时间节律,导致泛素介导的蛋白质降解持续增强、蛋白质合成能力下降及CBF蛋白积累不足,最终使番茄表现出低温敏感性。该研究将番茄NAC转录因子SlNAC3与UPS、核糖体功能及CBF蛋白动态联系起来,揭示了NAC转录因子通过重塑蛋白质稳态调节早期低温响应的新机制。
中国农业大学园艺学院在读博士生魏伦达、陈颖和已毕业博士生王涛(现为长治医学院教师)为论文共同第一作者,中国农业大学园艺学院张文娜、法国国家科学院植物分子生物学研究所Yihan Dong及海南省农业科学院蔬菜研究所廖道龙研究员为共同通讯作者,瑞典于默尔植物科学中心Xuemin Ma、河北科技师范学院武军凯教授也参与了部分工作。
该研究得到海南省科技项目(ZDYF2024HXGG004)、中央引导地方科技发展资金项目(246Z6309G)和中国农业大学“2115人才培育计划”的资助。
供图、供稿:张文娜课题组
编辑:张月夕 蒋晓彤
审核:付国强